《美国谍梦第三季》的故事紧接第二季结尾那个炸裂的转折，邻居兼FBI探员斯坦·比曼已经开始怀疑詹宁斯一家，而十五岁的女儿佩姬·詹宁斯在得知父母真实身份后陷入愤怒和迷茫，她跑去教堂找牧师倾诉，差点把整个家庭推到悬崖边上。伊丽莎白和菲利普不得不一边应对莫斯科中心下达的越来越残酷的任务，一边处理佩姬这颗随时会炸的定时炸弹。本季最核心的矛盾不是外部敌人，而是家庭内部的裂缝，佩姬不再是一个可以被哄骗的孩子，她开始追问父母为什么要把国家和工作看得比亲人还重要，她甚至怀疑自己到底是不是伊丽莎白和菲利普的亲生女儿，亨利又是不是她的亲弟弟，这种巢穴内的裂隙让每一次行动都笼罩在情感悬崖之上。菲利普在这一季越来越适应美国的生活和思维方式，他开始做生意、交朋友、听摇滚乐，甚至偷偷给佩姬买了一台随身听，可伊丽莎白依然坚定地忠于祖国，两人对如何执行指令产生了严重分歧。伊丽莎白在一次任务中丢失了一条重要情报，菲利普不得不派遣安娜丽丝去补救，结果安娜丽丝的身份暴露，引来更大麻烦。与此同时，菲利普在积累资产的过程中遇到了困境，他的旅行社虽然表面风光，可实际利润远远不够支撑间谍活动的开销，他开始私下做一些灰色生意，这让伊丽莎白非常不满。玛莎和克拉克的婚姻也面临挑战，玛莎越来越想要一个孩子，可克拉克这个身份本身就是虚构的，菲利普无法给她一个真实的未来。本季大结局，伊丽莎白和佩姬来到柏林，佩姬第一次亲眼看见母亲执行任务，她站在柏林墙边，看着墙另一边的士兵和探照灯，终于明白父母的世界没有她想象的那么简单。主角名称包括伊丽莎白·詹宁斯、菲利普·詹宁斯、佩姬·詹宁斯、亨利·詹宁斯、斯坦·比曼、克劳迪娅、玛莎·汉森、安娜丽丝、加布里尔和奥列格·布罗夫。整部《美国谍梦第三季》把冷战升级和间谍组织的监视压力全部压在一个正在分崩离析的家庭上，佩姬的发现像一把刀插进詹宁斯家最柔软的地方，而伊丽莎白和菲利普的关系在这一季反而变得更加亲密和真诚，因为他们都清楚，除了彼此，他们已经没有别人可以依靠了，《美国谍梦第三季》最让人窒息的地方是它让你看到，一个十五岁的女孩要在父母和正常生活之间做选择，而无论她选哪边，都会有人受伤。