《美国谍梦第六季》作为整部剧的终章，把时间线推进到1987年秋天，美苏之间一场决定世界命运的军备控制峰会即将召开，伊丽莎白·詹宁斯被推到了能力极限，她几乎每天都在易容、跟踪、窃取情报、杀人灭口之间连轴转，而菲利普·詹宁斯则把精力放在扩大旅行社生意上，试图让自己相信他们可以像普通美国中产家庭一样生活下去。可一位不速之客的出现打破了这个假象，这人带来莫斯科中心的命令，要求菲利普协助伊丽莎白截获一份可能改变峰会走向的情报，菲利普拒绝，伊丽莎白却独自接下了任务。他们最头疼的问题不是克格勃，而是女儿佩姬·詹宁斯，佩姬已经知道父母身份，还接受了伊丽莎白的自卫和间谍训练，可她越来越无法忍受这种生活，她在教堂认识了一个男孩，又在一家餐厅找了份工，试图搭建属于自己的正常生活。菲利普看在眼里，他知道佩姬正在滑向和自己当年一样的困境，他劝伊丽莎白放佩姬走，伊丽莎白不肯，她说我们没有资格当普通的父母。儿子亨利·詹宁斯完全被蒙在鼓里，他只知道父母总是不在家，姐姐突然变得古怪，他埋头打冰球，申请寄宿学校，梦想靠体育奖学金离开这个越来越冷的家。邻居斯坦·比曼已经升任FBI反情报部门主管，他越来越确定詹宁斯家有问题，可他不敢面对，因为佩姬小时候是他看着长大的。剧情中段，伊丽莎白在一次行动中杀死了一名无辜的机场行李员，只因为对方撞见了她的换装过程，菲利普知道后和她爆发了全剧最激烈的一次争吵，他说你不是在保卫祖国，你只是在杀人。与此同时，奥列格·布罗夫回到莫斯科后继续被克格勃内部调查，他父亲的老部下塔季扬娜·沃尔科娃帮他周旋，可他自己也发现苏联高层腐败到根子上了。菲利普在一次接头中遇见了克劳迪娅，克劳迪娅告诉他中心已经准备撤走他们，但伊丽莎白拒绝回国，她要完成最后一个任务，刺杀峰会上的军控谈判专家。佩姬偷听到父母的争吵，她开车跑到斯坦家门口，坐在车里哭了半小时，最后还是开走了。季终集，菲利普和伊丽莎白在停车场与斯坦对峙，斯坦用枪指着他们，说我知道你们是谁，菲利普说那你开枪吧，斯坦没有开枪，他放了他们走，因为他知道自己扣下扳机也救不回任何人。佩姬在火车站选择跳下火车，留在美国，她回到华盛顿，没有易容，走进克劳迪娅的公寓，等着被带走调查。菲利普和伊丽莎白开车穿过边境，回到莫斯科，站在陌生又熟悉的街头，他们二十多年的特工生涯回到起点，女儿和儿子远在世界另一边。主角名称包括伊丽莎白·詹宁斯、菲利普·詹宁斯、佩姬·詹宁斯、亨利·詹宁斯、斯坦·比曼、克劳迪娅、奥列格·布罗夫、塔季扬娜·沃尔科娃和阿卡迪·伊万诺维奇。整部《美国谍梦第六季》没有用爆炸和枪战收尾，而是让一对间谍夫妻在莫斯科街头并肩站着，白茫茫一片真干净，他们把青春和罪恶都留在了美国，把余生留给了彼此，而《美国谍梦第六季》最残忍的地方，是它让你看到伊丽莎白在车上做的那个梦，她梦到年轻时怀着佩姬，那时她并不想要这个孩子，二十多年后佩姬选择留下，恰恰回到了母亲最初想逃开的那个原点。